前回の「巫女」と「妖怪の王」の対決から数百年が経過し、妖怪の王の封印と巫女の死によって、今では妖怪は人々の前に姿を現すことはほとんどなくなった。そして、かつて妖怪と対抗できた唯一の存在であり、特別な呪術を使える人々は、その力を「神武祭」と呼ばれる新たな競技で披露し、まるでスターのように選手として互いに競い合っている。

しかし、妖怪の王は死んでいない。封印が徐々に弱まるにつれ、山林に潜んでいた妖怪たちもまたざわめき始めている。

その一方で、この時代の巫女である凜音という少女は、メイドとともに選手を育成する専門の学校へと転校してきた。ここで新しい仲間や恋人と出会いながら、凜音は妖怪たちと戦う努力を重ね、やがて巫女の秘密に気づいていくことになる。